Sistemas Sensoriales/Aves

Sistemas Sensoriales

Vista
Oído
Equilibrio
Tacto
Olfato
Gusto

Aspectos tecnológicos

Implantes
Modelos computacionales

Animales

Aves
Peces
Animales marítimos
Artrópodos
Otros

Aves: Mecanismo Neuronal para el Aprendizaje del Canto en Pinzones Cebra

Introducción

En las últimas cuatro décadas, los pájaros cantores se han convertido en un organismo modelo para el estudio neurocientífico de los comportamientos secuenciales y el aprendizaje motor guiado por los sentidos.

Al igual que los bebés humanos, los pájaros cantores aprenden gran parte de los sonidos que emplean en su comunicación imitando a los adultos. Una especie en concreto, el pinzón cebra (Taeniopygia guttata), ha sido el foco de muchos proyectos de investigación. Esto se debe a su propensión a cantar y reproducirse en cautiverio, así como su rápida maduración sexual.

El canto de un macho adulto de pinzón cebra es una serie estereotipada de señales acústicas con estructura y modulación en un amplio rango de escalas temporales, desde milisegundos hasta varios segundos. El canto adulto de pinzón cebra consta de una secuencia repetida de sonidos, llamada motivo, que dura aproximadamente un segundo. El motivo está compuesto por ráfagas más cortas de sonido llamadas sílabas, que a menudo contienen secuencias de elementos acústicos más simples llamados notas, como se muestra en la Figura 1.

El sistema de aprendizaje de los pájaros cantores es un modelo muy bueno para estudiar la integración sensoriomotora, ya que el ave juvenil escucha activamente al tutor y modula su propio canto corrigiendo errores en el tono y el inicio. El mecanismo neural y la arquitectura del cerebro del ave cantora, que desempeña un papel crucial en el aprendizaje, son similares a la región de procesamiento del lenguaje en la corteza frontal de los humanos. Un estudio detallado de la red neural jerárquica involucrada en el proceso de aprendizaje podría proporcionar conocimientos significativos sobre el mecanismo neural del aprendizaje del habla en los humanos.

Figura 1. Ilustración de la estructura típica de una canción y las fases de aprendizaje involucradas en un pájaro cantor. Imagen superior: Fases involucradas en el proceso de aprendizaje del canto. Imagen intermedia: Estructura de una canción cristalizada, a, b, c, d, e denotan las diferentes sílabas de la canción. Imagen inferior: Evolución de la dinámica de la canción durante el aprendizaje.

Ilustración de la estructura típica de una canción y las fases de aprendizaje en los pájaros cantores

El aprendizaje consiste de una serie de etapas, que empiezan con una fase sensorial, en la que el pájaro joven únicamente escucha a su tutor (normalmente su progenitor) vocalizando. El polluelo emplea esta fase para memorizar la estructura concreta de la canción del tutor, formando así una plantilla neuronal de la melodía.

A continuación, comienza su fase sensoriomotora, en la que comienza a balbucear el canto y corregir sus errores usando su feedback auditivo. El primer intento de recrear la plantilla melódica de su tutor se denomina subcanto y esta es altamente ruidosa, variable y sin estructura. Esto está ejemplificado en el espectrograma de la Figura 1. Durante los siguientes días el pájaro entra en una “fase plástica” debido a la plasticidad de la red neuronal. Es en ella donde se generarán las complejas estructuras silábicas y la variabilidad es reducida en el canto. Para el momento que alcanzan la madurez sexual, la variabilidad ha sido significativamente eliminada, un proceso conocido como cristalización. El joven pájaro comenzará entonces a producir un canto normal adulto, que tendrá una impactante similitud a la de su tutor (véase Figura 1).

En conclusión, la reducción gradual de la variabilidad sonora durante la cristalización, junto con el incremento gradual de la calidad de la imitación son aspectos integrales del aprendizaje del canto.

En las secciones siguientes se exploran varias de las partes del cerebro aviar y los mecanismos neuronales subyacentes responsables de esta imitación vocal extraordinaria.

Red Neuronal Jerárquica involucrada en la Generación de Secuencias de Canciones

Es importante comprender la neuroanatomía del pájaro cantor en detalle porque proporciona información significativa sobre los mecanismos del aprendizaje envueltos en las vías nerviosas de integración motoras y sensoriales. Esto podría ayudar a entender los mecanismos de aprendizaje lingüístico y vocal en humanos. Los datos neuroanatómicos exactos sobre el sistema humano de procesamiento del lenguaje son aún desconocidos y descubrimientos sobre la anatomía y fisiología del pájaro cantor nos permitiría poder desarrollar hipótesis plausibles aplicables también en humanos. La comparación de un cerebro mamífero y uno aviar se hará en la sección final del capítulo en la Figura 6.

Figure 2. Arquitectura cerebral del pájaro cantor y vías neurales de señales motoras y auditivas

La vía nerviosa observada en el cerebro aviar se puede dividir a grandes rasgos en la vía del control motor y la vía del prosencéfalo anterior, como se puede apreciar en la Figura 2. La vía auditiva proporciona las señales de feedback, que lleva a la potenciación o depresión de conexiones sinápticas implicadas en vías motoras, contribuyendo así al aprendizaje vocal.

Las vías de control motor incluyen el centro vocal alto (o HVC por sus siglas en inglés), el núcleo robusto del acropolium (RA), la parte traqueo siringeal del núcleo hipogloso (nXllts) y la siringe. Esta vía nerviosa es necesaria para la generación de las señales de control motor, que produce cantos muy estructurados y coordina el canto con la respiración.

La vía nerviosa del prosencéfalo incluye el núcleo magnocelular lateral del nidopalio (o LMAN por sus siglas en inglés), área X y el núcleo medial del tálamo dorsolateral (DLM). Esta vía juega un papel crucial en el aprendizaje cantor en jóvenes, la variabilidad cántica en adultos y la representación del canto. La vía auditiva incluye sustancia negra (SNc) y área tegmental ventral (ATV), que habilita el procesamiento de inputs auditivos y el análisis del feedback. Los músculos de la siringe son inervados por un subconjunto de neuronas motoras de la nXllts. Una proyección primaria a los nXllts desciende desde neuronas en el núcleo del prosencéfalo (RA). El núcleo recibe entonces proyecciones motoras desde otro análogo cortical (el núcleo HVC), que a su vez recibe input directo de varias áreas cerebrales, incluyendo el núcleo talámico Uvaeformis (Uva).

Mecanismo Neuronal para la Generación de Patrones Silábicos Altamente Estructurados y Temporalmente Precisos

Los núcleos HVC y RA están implicados en el control motor del canto de una manera estructurada (Yu y Margoliash, 1996). Grabaciones de cantos de pinzones cebra han demostrado que las neuronas del HVC, que proyectan al núcleo RA, transmiten en un patrón extremadamente disperso de ráfagas de disparos: cada proyección del RA a HVC genera una única altamente estereotipada ráfaga de disparos de aproximadamente 6 ms de duración en un determinado momento del canto (Hahnloser, Kozhevnikov et al., 2002). Durante el canto, las neuronas del RA generan una secuencia compleja de ráfagas de disparos de alta frecuencia. Este patrón será reproducido con precisión cada vez que se repita el motivo musical (Yu y Margoliash, 1996). Durante un motivo, cada neurona en el RA produce un patrón único de aproximadamente 12 ráfagas cada una de 12 ms de duración (Leonardo y Fee, 2005).

Figura 3. Mecanismos de generación del canto adulto en la vía neural motora. Ilustración de la hipótesis sobre las neuronas HVC(RA) conectadas a RA (núcleo robusto de arcopallio) que se activan en ráfagas y activan secuencialmente a otras neuronas en grupos de 100 a 200 neuronas coactivas. Cada grupo de neuronas HVC impulsa a un conjunto de neuronas RA a generar ráfagas. Estas neuronas convergen con un peso efectivo en el nivel de las neuronas motoras para activar los músculos de la siringe (órgano vocal de las aves).

Basándose en las observaciones de la generación de ráfagas esporádicas de alta frecuencia durante el motivo del canto y las neuronas, que parecen dispararse en muchos momentos en el motivo, se ha hipotetizado que estas neuronas generan una secuencia continua de actividades con el paso del tiempo (Fee, Kozhevnikov et al., 2004; Kozhevnikov y Fee, 2007) . En otras palabras, en cada momento de la cancion, hay un pequeño conjunto de neuronas de HVC (RA) activas únicamente en ese instante (Figura 3), y cada conjunto activa transitoriamente (durante 10ms) un subconjunto de neuronas RA determinado por las conexiones sinápticas de las neuronas HVC en el RA (Leonardo y Fee 2005). Además, en este modelo, el vector de actividades musculares, y por lo tanto, la configuración del órgano vocal, está determinado por el input convergente de las neuronas RA a corto plazo de unos 10 a 20ms.

La idea de que las neuronas RA pueden contribuir transitoriamente con cierto peso efectivo a la actividades de los músculos vocales es consistente con algunos modelos de control cortical del movimiento de los primates (Todorov, 2000). Estudios sugieren que el tiempo de la canción es controlado milisegundo a milisegundo por una onda, o cadena de actividad que se propaga dispersa a través de las neuronas HVC. Esta hipótesis es respaldada por un analisis de variabilidad temporal durante el canto natural (Glaze y Troyer, 2007), además de experimentos en los cuales se manipularon la dinámica del circuito en el HVC para observar el efecto sobre el tiempo de la canción. Por lo tanto, en este modelo, el tiempo de la canción está controlado por la propagación de la actividad a través de una cadena en HVC; la activación secuencial genérica de esta cadena HVC se traduce, a través de las conexiones HVC en RA, en una secuencia precisa y específica de configuraciones vocales.

La Plasticidad Sináptica en la Vía Posterior del Prosencéfalo como Sustrato Potencial para el Aprendizaje Vocal

Se han descubierto varias áreas cerebrales aviares relacionadas con el canto (Fig. 4A). Las áreas de producción del canto incluyen HVC (Hipostriatum Ventrale, pars Caudalis) y RA (núcleo robusto del arcopallium), las cuales generan secuencias de patrones de actividad neuronal y, a través de las neuronas motoras, controlan los músculos del aparato vocal durante el canto (Yu y Margoliash 1996, Hahnloser, Kozhevnikov et al. 2002, Suthers y Margoliash 2002) . La lesión de HVC o RA provoca una pérdida inmediata del canto (Vicario y Nottebohm 1988). Otras áreas en la vía anterior del prosencéfalo (AFP, por sus siglas en ingles: Anterior Forebrain Pathway) parecen ser importantes para el aprendizaje del canto pero no para la producción, al menos en adultos. Se considera que el AFP es un homólogo aviar del bucle cortico-ganglio basal-tálamo-cortical mamífero (bucle CBGTC) (Farries, 2004). En particular, la lesión del área LMAN (en español: Lateral del Núcleo Magno Celular del Nidopallium) tiene poco efecto inmediato en la producción del canto en adultos, pero detiene el aprendizaje del canto en los juveniles (Doupe, 1993, Brainard y Doupe 2000) . Estos hechos sugieren que LMAN desempeña un papel en impulsar el aprendizaje del canto, pero el locus de plasticidad se encuentra en áreas cerebrales relacionadas con la producción del canto, como HVC y RA.

Doya y Senjowski propusieron en 1998 un esquema tripartito en el que el aprendizaje se basa en las interacciones entre un actor y un crítico (Fig. 4B). El crítico valora la actuación del actor en una tarea deseada. El actor utiliza esta evaluación para cambiar de manera que mejore su rendimiento. Para aprender con la técnica del ensayo y error, el actor realiza la tarea de manera un poco diferente cada vez. Genera variaciones tanto buenas como malas, y las reseñas del crítico refuerzan las buenas. Siempre se ha asumido que el actor genera las variaciones por sí mismo. Sin embargo, la fuente de variación es externa al actor y la llamaremos el experimentador. El actor fue identificado con HVC, RA y las neuronas motoras que controlan la vocalización. El actor aprende a través de la plasticidad en las sinapsis de HVC a RA (Fig. 4C). Basándose en evidencia de cambios estructurales, como el crecimiento y retracción axonal que ocurren en la proyección de HVC a RA durante el aprendizaje del canto, esta visión es ampliamente considerada como un mecanismo plausible. En cuanto al experimentador y crítico, Doya y Senjowski recurrieron a la vía anterior del prosencéfalo, planteando la hipótesis de que el crítico es el Área X y el experimentador es LMAN.

Reglas de Plasticidad Sináptica Biológicamente Realistas Subyacentes al Aprendizaje de Canciones

Explicación detallada Figura 4: Vías Neurales Plásticas que Habilitan el Aprendizaje Figura 4. Vías neurales plásticas que permite el aprendizaje. (A) Vías de la canción aviar y las hipótesis tripartitas: En el panel A, se muestran las áreas cerebrales aviarias involucradas tanto en la producción de canciones como en el aprendizaje de canciones. La vía neural premotora (representada con areas rellenas de blanco) incluye las áreas necesarias para la producción de canciones. Por otro lado, la vía anterior del prosencéfalo (representada con areas rellenas de gris) es necesaria para el aprendizaje de canciones, pero no para la producción de canciones. (B) Esquema tripartito de aprendizaje por refuerzo: En el panel B, se ilustra el esquema de aprendizaje por refuerzo tripartito. El "actor" es responsable de producir el comportamiento y corresponde con las áreas premotoras de producción de canciones HVC y RA. El "experimentador" envía inputs fluctuantes al actor, lo que genera variabilidad en el comportamiento que se utiliza para el aprendizaje mediante ensayo y error. Finalmente, el "crítico" evalúa el comportamiento del actor y envía una señal de refuerzo para retroalimentar al actor. (C) Sinapsis plásticas y empíricas: En el panel C, se menciona que RA recibe inputs sinápticos tanto del HVC como del LMAN. En este contexto, se denominan "sinapsis plásticas" a aquellas provenientes de HVC, ya que se cree que son el lugar donde ocurre la plasticidad relacionada con el aprendizaje de canciones.

El papel de la entrada de LMAN a RA es producir una fluctuación estática durante la duración de un episodio de canto, directamente en las fuerzas sinápticas desde el núcleo premotor HVC hasta RA. Desde una perspectiva funcional, el modelo de Doya y Sejnowski se asemeja a la perturbación de peso (Dembo y Kailath 1990, Seung 2003) y es relativamente fácil de implementar: un cambio temporal pero estático en el peso HVC->RA que dura la el tiempo de una canción causa algún cambio en el rendimiento del canto. Si el rendimiento es bueno, el crítico envía una señal de refuerzo que hace que la perturbación estática temporal se vuelva permanente. Desde una perspectiva neurobiológica, este modelo requiere un mecanismo por el cual la transmisión sináptica mediada por N-metil-D-aspartato (NMDA) de LMAN a RA pueda generar cambios en el peso sináptico que permanezcan estáticos durante 1 a 2 segundos. En resumen, LMAN parece generar fluctuaciones rápidas y transitorias en el canto a nivel de sub-sílaba, afectadas por la transmisión excitatoria ordinaria que genera fluctuaciones dinámicas en la conductancia de la membrana postsináptica en las neuronas postsinápticas de RA. El objetivo de este modelo es relacionar el concepto de aprendizaje por refuerzo de alto nivel, mediante el esquema tripartito, con una descripción biológicamente realista a un nivel más bajo. Es decir, el modelo se hará en términos de eventos microscópicos en las sinapsis y neuronas del sistema de canto de las aves. El modelo debería mostrar el aprendizaje de canciones en una red neuronal bioquímicamente realista y examinar la plausibilidad de los algoritmos de refuerzo para explicar el aprendizaje de sus finas habilidades motoras en términos de tiempo de aprendizaje en la red de canto de las aves.

El modelo a describir se basa en muchas de las mismas suposiciones generales que plantearon Doya y Sejnowski. Suponemos un esquema tripartito de actor-crítico-experimentador. El crítico es débil, proporcionando solo un escalar como señal de evaluación. La secuencia HVC es fija y solo se aprende el mapeo desde HVC hasta las neuronas motoras, a través de la plasticidad en las sinapsis HVC->RA. LMAN modifica el canto a través de sus inputs a la vía premotora del canto. Sin embargo, la estructura y dinámica de las entradas de LMAN y su influencia en el aprendizaje son diferentes, con distintas implicaciones neurobiológicas. En concordancia con nuestra hipótesis de que la función de la conducción de LMAN a RA es realizar experimentos para el aprendizaje por ensayo y error, las conexiones de LMAN a RA se llamarán sinapsis empíricas (Figura 4.C). La conductancia de la sinapsis plástica desde la neurona j en HVC hasta la neurona i en RA está dada por $W_{ij}S_{ij}HVC(t)$, donde la la activación sináptica $S_{ij}HVC(t)$ determina la evolución temporal de los cambios en la conductancia, y el parámetro plástico determina su amplitud. Los cambios en están regidos por la regla de plasticidad, la cual se expresa mediante. Cambios en $W_{ij}$ son dados por la regla de plasticidad:

${\frac {\partial {{W}_{ij}}}{\partial t}}=\eta \,R(t)\,{{e}_{ij}}(t)$

El parámetro positivo $\eta$, llamado tasa de aprendizaje, controla la amplitud general de los cambios sinápticos. La huella de elegibilidad $e_{ij}(t)$ es una valor hipotético presente en cada sinapsis plástica. Indica si la sinapsis es "elegible" para ser modificada por el refuerzo y se basa en la activación de la sinapsis plástica y la sinapsis empírica en la misma neurona RA. Su fórmula es:

${{e}_{ij}}(t)=\int \limits _{0}^{t}{d{t}'}\,G(t-{t}')\left[S_{i}^{LMAN}(t)-\left\langle S_{i}^{LMAN}\right\rangle \right]\,\,S_{ij}^{HVC}(t)$

En la fórmula, $S_{i}^{LMAN}(t)$ es la conductancia de la sinapsis empírica (LMAN->RA) en la neurona RA. Se asume que el filtro temporal G(t) es no negativo y su forma determina hasta qué punto en el pasado la huella de elegibilidad puede "recordar". La activación instantánea de las sinapsis empíricas depende de la actividad promedio $\left\langle \,S_{i}^{LMAN}(t)\right\rangle$. Los principios de aprendizaje siguen dos reglas básicas que se muestran en la Figura 5. Primera regla: si la activación coincidente de una sinapsis plástica (HVC->RA) y una sinapsis empírica (LMAN->RA) en la misma neurona RA es seguida por un refuerzo positivo, entonces la sinapsis plástica se fortalece. Segunda regla: si la activación de una sinapsis plástica sin activación de la sinapsis empírica en la misma neurona RA es seguida por un refuerzo positivo, entonces la sinapsis plástica se debilita. Las reglas basadas en perturbaciones de la conductancia dinámica de las neuronas actoras realizan un ascenso de gradiente estocástico en la esperanza de la señal de refuerzo. Esto significa que el rendimiento del canto, evaluado por el crítico, está garantizado de mejorar en promedio. {{{ }}}

Comparación entre la Arquitectura Cerebral de Mamíferos y Aves cantoras

Figure 5. Comparación de la circuitaria de los ganglios basales y el prosencéfalo anterior entre mamíferos y aves.

El área aviar X es el homóloga al ganglio basal (GB) de mamíferos e incluye tipos celulares del cuerpo estriado y del globo pálido. El GB forma parte de un bucle anatómico altamente conservado que atraviesa varias estaciones, desde la corteza hasta el GB (cuerpo estriado y globo pálido), luego hacia el tálamo y de regreso a la corteza. En las aves cantoras se observan bucles similares: el núcleo cortical análogo LMAN se proyecta hacia el área X, cuyos componentes del cuerpo estriado se proyectan hacia el núcleo talámico DLM, que a su vez se proyecta de vuelta a LMAN. Los componentes del cuerpo estriado son responsables del aprendizaje basado en recompensas y el aprendizaje por refuerzo. Los tipos de neuronas y su funcionalidad son exactamente comparables en el área X de las aves al ganglio basal en los seres humanos, como se muestra en la Figura 5. La estrecha similitud anatómica nos motiva a estudiar el cerebro de las aves cantoras con mayor detalle, ya que esto nos permitiría finalmente comprender mejor el aprendizaje del lenguaje en los seres humanos y tratar con mayor precisión muchos trastornos relacionados con el habla.

Aves: Magnetocepción

Introducción

Figura 1.A. Una Paloma (Columba livia)

Figura 1.B. Un Petirrojo (Erithacus rubecula). Estudios realizados especialmente con petirrojos (Erithacus rubecula) y palomas (Columba livia), en la imagen superior, han demostrado que, además de la inclinación, intensidad y polaridad del campo geomagnético, las aves se basan en indicaciones del sol o en el mapa estelar para orientarse. Sin embargo, la importancia de cada una de esas señales en la orientación aviar aún se debate.

La magnetorrecepción sensorial o magnetocepción se define como el sentido que permite a un organismo detectar el campo magnético de la Tierra y orientarse según él. La magnetocepción está presente en los reinos de las Bacterias y los Animales, y se ha observado, entre otros, en abejas, salamandras, peces y ranas. Aquí explicaremos y revisaremos las hipótesis actuales sobre cómo las aves utilizan el campo magnético de la Tierra para navegar.

Durante la última década, muchos laboratorios han centrado su atención en cómo las aves (es decir, los pájaros) se orientan. Dos veces al año, las aves migratorias recorren miles de kilómetros desde sus lugares de reproducción hasta las regiones donde hibernan y viceversa, encontrando su camino incluso en territorios desconocidos.

Estudios realizados especialmente con petirrojos (Erithacus rubecula) y palomas (Columba livia) (véase Figura 1) han demostrado que, además de la inclinación, intensidad y polaridad del campo geomagnético, las aves se basan en indicaciones del sol o en el mapa estelar para orientarse. Sin embargo, la importancia de cada una de esas señales en la orientación aviar aún se debate.

Si bien estos estudios han aclarado los aspectos principales de la navegación de las aves, todavía quedan muchas preguntas sin respuesta. Aquí ofrecemos una breve introducción a la orientación magnética en los animales, explicando la física detrás de ella, y discutimos algunas de las principales hipótesis sobre cómo las aves perciben el campo geomagnético. Se analizarán la estructura de este sentido, los circuitos neuronales y los mecanismos relacionados.

Orientación Magnética

Dado que los seres humanos no pueden percibir conscientemente el campo geomagnético, la magnetocepción sensorial puede parecer ajena a nuestra comprensión. No obstante, la capacidad de percibir campos magnéticos es común en muchos animales; entre ellos se encuentran moluscos, artrópodos y miembros de todos los principales grupos de vertebrados. El término orientación magnética se refiere al uso que hacen estos animales de la información proporcionada por un prominente campo magnético, el campo geomagnético, para orientarse con respecto a la Tierra en patrones migratorios. En esta sección se discutirá el campo magnético de la Tierra, destacando los dos principales tipos de información que los animales, y en particular las aves, pueden obtener de él.

El campo geomagnético

En una primera aproximación, la Tierra puede ser vista como un gigantesco dipolo magnético, con sus polos situados cerca de los polos geográficos o polos de rotación. Aunque el polo magnético norte (Nm en la figura) coincide actualmente con el polo norte de rotación (Ng), no hay relación entre ambos, ya que el último es fijo, mientras que el primero puede cambiar con el tiempo.

Una forma intuitiva de visualizar los campos magnéticos es considerar sus líneas de campo. Estas líneas definen la dirección de un campo vectorial en diferentes puntos. En un dipolo (el magnetismo más elemental), los polos norte y sur son las fuentes del campo. Debido a la aproximación de dipolo presentada, las líneas de campo asociadas al campo geomagnético se originan en el polo sur (magnético, a partir de ahora), recorren el globo y alcanzan el polo norte. Una visualización esquemática de estas líneas se representa en la Figura 2.

Figura 2. Representación esquemática de la aproximación dipolar de la Tierra. Solo se muestran dos líneas de campo especulares. En el polo sur, las líneas se originan con una inclinación inicial de $-90^{\circ }$. Siguiendo un gradiente bastante distribuido, la inclinación cambia hasta volverse paralela a la superficie de la Tierra en el ecuador magnético y luego aumenta aún más hasta +90°, donde las líneas "entran" en la Tierra en el polo norte magnético.

El aspecto más importante a tener en cuenta para la siguiente discusión es que, por esta razón, las líneas del campo magnético apuntan hacia arriba en el hemisferio sur, hacia abajo en el hemisferio norte, mientras que se mantienen paralelas a la superficie terrestre en el ecuador magnético (inclinadas, al igual que el dipolo magnético, aproximadamente 10 grados con respecto al ecuador geográfico), mostrando un gradiente bastante regular. La intensidad del campo es más alta en los polos y más baja en el ecuador magnético.

Por supuesto, las irregularidades en la superficie terrestre varían ligeramente la intensidad real del campo en diferentes puntos y la inclinación correspondiente de sus líneas. Dado que estos efectos son muy pequeños, el campo geomagnético representa una fuente confiable y omnipresente de información para la navegación. Además de la orientación del campo magnético, que actúa como una brújula (biológica) (como se hace en las herramientas construidas por humanos), la intensidad del campo junto con la inclinación de la línea de campo asociada en diferentes puntos puede proporcionar componentes de un "mapa" de navegación que indica la posición en el globo (Wiltschko 2005) .

Orientación mediante brújula magnética

Un campo magnético puede ser utilizado como la principal fuente de información para construir una brújula magnética. Se ha demostrado en varios experimentos, principalmente con petirrojos europeos, Erithacus rubecula, que los animales utilizan una brújula magnética biológica. Las aves eligen un patrón migratorio determinado que presenta una caracterización magnética constante en el tiempo. De hecho, recrear esos campos e invertir los polos llevó a comportamientos análogos, pero invertidos en dirección (Wiltschko 1995) .

Lo más interesante es que, mientras que las brújulas construidas por los humanos se basan en la polaridad, proporcionando información de orientación basada en la polaridad (norte/sur) de las líneas del campo, las aves demostraron tener una brújula basada en la inclinación. El gradiente de inclinaciones de las líneas del campo, descrito anteriormente, desde el polo sur hasta el polo norte pasando por el ecuador magnético, puede utilizarse para detectar la posición de un polo magnético dado. Sorprendentemente, las aves no son capaces de detectar la inclinación completa de un vector de campo en un punto dado, sino solo de su componente axial. La componente vertical se infiere simplemente al darse cuenta de su capacidad de vuelo hacia arriba/abajo. Este resultado se ha obtenido mediante campos magnéticos ajustados de manera inteligente, donde la misma componente axial y diferentes polaridades llevaron al mismo resultado, sin que las aves pudieran distinguir la diferencia (Wiltschko 1972) .

Otro aspecto interesante de la brújula biológica de las aves es que está estrictamente ajustada para detectar solo rangos estrechos de intensidades de campos magnéticos. Aún más interesante, esta ventana puede cambiar, pero no de manera desplazada ni amplificada. De hecho, se observó que solo los campos, que los pájaros han experimentado previamente y eficientes en términos de orientación, son elegibles como ventanas reconocibles en el futuro (Wiltschko 1978) .

Navegación magnética

Una brújula biológica puede ser suficiente para orientar la navegación, al igual que una brújula construida por los humanos basada en la polaridad es suficiente para orientarse. Sin embargo, incluso los primeros experimentos (Viguier 1882) mostraron que las aves también utilizan información sobre la intensidad del campo. Aparentemente, a lo largo del tiempo se han desarrollado teorías contradictorias que sugieren que se utilizaba uno u otro enfoque para la navegación y orientación de las aves. Actualmente, se acepta generalmente que los dos enfoques son válidos, según las condiciones uno puede predominar sobre el otro. De hecho, las aves saben por experiencia que en el hemisferio norte el campo geomagnético aumenta hacia el norte. La diferencia de intensidad entre una ubicación encontrada y una conocida les permite inferir si están al norte o al sur del lugar conocido. Los primeros resultados experimentales que sugieren esta capacidad de las aves se obtuvieron con palomas (Columba livia f. domestica) (Keeton, Larkin et al. 1974). Sin embargo, esta no es la única forma en que se puede utilizar la intensidad. También se puede utilizar como un "punto de referencia" (Wiltschko 2005). De hecho, las aves pueden mostrar respuestas innatas, tanto conductuales (Wiltschko 1992) como fisiológicas, a lugares que presentan una combinación específica de intensidad del campo e inclinación de la línea de campo correspondiente. En un experimento, los ruiseñores, L. luscinia, mostraron cambios extremadamente rápidos en su peso que se correlacionaron con las condiciones geomagnéticas en las que se originaron.

Implicaciones

En resumen, la inclinación y la intensidad son mecanismos válidos que ayudan a las aves en la orientación y la navegación. Al ser tan diferentes entre sí, está claro que ningún receptor único o sistema sensorial en general podría ser capaz de percibir, codificar y elaborar la información que estos dos elementos representan. Esta es también la principal razón por la cual las teorías de investigación paralelas llevaron a resultados aparentemente diferentes al tratar de resolver las preguntas sobre la capacidad de las aves para orientarse.

Sistema Sensorial Magnético

Las ampollas de Lorenzini en los peces son órganos especializados y sensibles a la electricidad. Estudios previos buscaron un órgano especializado responsable de la detección magnética en las aves. Sin embargo, como pronto se descubrió, la detección del campo geomagnético en las aves es más compleja de lo esperado y no se basa exclusivamente en una célula especializada. La dificultad para identificar los mecanismos fisiológicos subyacentes y un órgano o molécula magneto-receptores ha sido un gran obstáculo en el estudio del campo de percepción magnética en las aves. Principalmente, existen dos hipótesis sólidas sobre la percepción magnética que son ampliamente aceptadas en el campo y respaldadas por datos:

1. Magnetocepción basada en minerales de hierro en el nervio trigémino, ubicado en la parte superior del pico.
2. Magnetocepción basada en pares de radicales dependientes de la luz química.

Recientemente, se ha propuesto una tercera hipótesis:

3. Magnetocepción basada en la lagena del oído interno.

La revisión y descripción de estas tres hipótesis constituyen el contenido de las siguientes secciones.

Magnetocepción basada en el hierro

La primera hipótesis propuesta sobre cómo las aves perciben el campo geomagnético se basa en células ricas en hierro que responden a los campos magnéticos, proporcionando información cualitativa (direccional) y cuantitativa (intensidad). Se ha encontrado células ricas en hierro en bacterias (Blakemore 1975) y abejas (Gould et al. 1978) , y se han detectado en el pico superior de palomas, pinzones, petirrojos, reyezuelos y pollos (Falkenberg 2010, Fleissner 2003) . Se cree que las células ricas en hierro y minerales, localizadas en las dendritas sensoriales (Fleissner 2003), existen en todas las aves.

Existen dos teorías propuestas sobre cómo las aves perciben el campo geomagnético utilizando la magnetocepción basada en el hierro. La primera sugiere que la magnetocepción basada en el hierro depende solo de la magnetita ($Fe_{2}O_{4}$). Los grupos de magnetita, según la orientación del campo magnético externo, se atraerán o repelerán entre sí, deformando la membrana de la dendrita y posiblemente abriendo o cerrando canales iónicos. Sin embargo, esta teoría se propuso hace quince años, antes del descubrimiento de plaquetas de maghemita ($Fe_{2}O_{3},\gamma -Fe_{2}O_{3}$) en el pico superior de las aves.

Figura 3. Esquema de la localización de magnetita y maghemita en dendritas. Adaptado de O'Neill, 2013 .

La segunda teoría propuesta sugiere que la magnetocepción basada en el hierro depende tanto de la magnetita como de la maghemita. Con metodologías de rayos X e histología, se ha detectado magnetita y maghemita en el pico superior de las palomas y se ha demostrado que ambos son necesarios para la detección magnética (Fleissner 2007). La magnetita forma microgrupos que están unidos a la membrana celular, mientras que los cristales de maghemita se disponen en cadenas dentro de las dendritas, como se muestra en la Figura 3. Se cree que la maghemita se magnetiza, lo que aumenta el campo magnético de una célula. El grupo de magnetita luego experimentará una fuerza atractiva (o repulsiva) que induce su desplazamiento y, por lo tanto, la apertura de los canales iónicos.

Estudios sobre la histología han revelado que tanto la magnetita como la maghemita están presentes dentro de las dendritas del nervio trigémino, especialmente en la rama que transmite las entradas sensoriales del pico superior al cerebro. Además de este hallazgo, los investigadores han demostrado la existencia de tres campos de dendritas, cada uno de los cuales se encarga de codificar una orientación tridimensional específica (Fleissner 2007). Se plantea la hipótesis de que la magnetización de la magnetita y la maghemita causada por el campo geomagnético conduce a la apertura de canales iónicos. La información derivada de los campos magnéticos se codifica en potenciales de acción que llegan al cerebro para ser interpretados correctamente.

Existen muchos experimentos conductuales que respaldan esta primera hipótesis de la magnetocepción aviar. (Heyers 2010) demostraron que los cambios en el campo magnético activan neuronas en el complejo del tronco encefálico del nervio trigémino y que este nervio es necesario para la magneto-percepción. Mostraron que la ablación del nervio trigémino o la eliminación de un campo magnético externo conducían a una reducción de la activación neuronal en PrV y SpV, dos áreas cerebrales que reciben entradas primarias del nervio trigémino. De acuerdo con este estudio, la interrupción del nervio trigémino o la fijación de un imán en el área del pico superior llevó a una alteración de la orientación de las palomas (Mora 2004) . En conjunto, estos hallazgos sugieren firmemente una relación estrecha entre el nervio trigémino y el sistema sensorial magnético. Sin embargo, aún se necesitan hallazgos más detallados.

La validez de la hipótesis aquí descrita sobre cómo las aves perciben el campo magnético de la Tierra ha sido objeto de debate debido al reciente descubrimiento de que las supuestas estructuras de hierro-mineral en la rama del trigémino son en realidad células del sistema inmunológico llamadas macrófagos (Treiber 2012) . Los intentos de Treiber de encontrar enfoques de apoyo para replicar datos electrofisiológicos que demuestren la presencia de magnetita y maghemita en las dendritas han fracasado.

Por lo tanto, la existencia de neuronas ricas en hierro en el pico superior de las aves sigue siendo controvertida. Sin embargo, la teoría magnética basada en el hierro aún no ha sido descartada, ya que muchos experimentos conductuales, como los citados anteriormente, sugieren firmemente la participación del nervio trigémino en la magneto-percepción.

Magnetocepción Lumínica Basada en Pares de Radicales

Una segunda propuesta, ahora la hipótesis dominante en el campo, tiene como objetivo demostrar cómo el sistema de orientación magnética de las aves depende de la luz. En 1978, Klaus Schulten propuso que la magnetocepción de las aves se basa en transformaciones químicas sensibles al magnetismo. Esta idea parecía poco probable debido a la débil energía del campo magnético de la Tierra. Sin embargo, Schulten se inspiró en el descubrimiento de pares de radicales con propiedades únicas que hacen que su química responda a estímulos ambientales un millón de veces más débiles de lo que normalmente se creería posible. Desde entonces, los investigadores han realizado numerosos estudios de laboratorio sobre reacciones de pares de radicales afectados por campos magnéticos.

Los pares de radicales son únicos debido al espín del electrón. El espín es un vector que representa tanto la dirección como la magnitud, a menudo representado como ↑ o ↓. Las partículas con espín actúan como imanes en miniatura. La mayoría de las moléculas tienen electrones emparejados con espines opuestos, cancelando sus efectos. Sin embargo, los radicales contienen un electrón desapareado, lo que resulta en un momento magnético. Cuando dos radicales se forman simultáneamente en una reacción química, sus electrones desapareados pueden tener espines antiparalelos o paralelos, conocidos como estados singlete y triplete. El estado del par de radicales oscilará continuamente entre el estado singlete y el estado triplete en un baile cuántico influenciado por campos magnéticos internos y externos, lo que podría ser la base de un sentido de brújula magnética.

Explicación detallada: Ciclo de Pares radicales en el Criptocromo Figura 4. Ciclo de Pares radicales en el criptocromo que actúan de magneto-receptor. Adaptado de un artículo de la revista Scientific American escrito por Hore y Henrik Mouritsen en 2022 . A. Las proteínas criptocromo encontradas en las células retinianas de las aves contienen una molécula de flavín adenín dinucleótido (FAD) y un aminoácido triptófano (Trp), y son eléctricamente neutrales en el estado inicial. Cuando se exponen a la luz azul, un fotón provoca que un electrón se desplace desde Trp hacia FAD, creando un par de radicales con electrones desapareados con espines opuestos (estado singlete). B. La proteína oscila entre el estado singlete y el estado triplete, donde los electrones desapareados giran en la misma dirección, un millón de veces por segundo durante unos pocos microsegundos, influenciados por el campo magnético de la Tierra. C. Ambos estados pueden someterse a reacciones químicas que conducen a un estado de señalización, que implica la adición de un ion hidrógeno a FAD y un cambio en la estructura de la proteína. El estado de señalización desencadena una cascada bioquímica, lo que conduce a la liberación de neurotransmisores en la retina y transmite información magnética al cerebro del ave. Eventualmente, el criptocromo regresa al estado inicial, iniciando nuevamente el proceso. Fotociclo del pigmento criptocromo: El criptocromo experimenta un ciclo cuando se expone a la luz, y el estrés oxidativo podría desempeñar un papel en los efectos de los campos magnéticos. La absorción de luz transforma el pigmento fotoactivo en el criptocromo desde el estado completamente oxidado (FADox) a FADH+ en un proceso de dos pasos, volviendo finalmente al estado FADox a través de la reoxidación. Los campos magnéticos pueden afectar la velocidad de estos pasos, alterando la concentración del estado de señalización FADH+ a través de un mecanismo de par radical. La presencia de radicales reactivos basados en oxígeno (R-Ox•) también puede influir en el proceso de reoxidación y, a su vez, puede ser influenciada por los campos magnéticos. El estrés oxidativo, que aumenta la producción de estos radicales reactivos, potencialmente puede modificar la magnitud de los efectos del campo magnético. Adaptado de Ritz et al., 2010 .

La hipótesis del mecanismo de brújula de Schulten para la magnetocepción de las aves explica observaciones clave del comportamiento de la brújula de las aves: los pares de radicales son indiferentes a las inversiones del campo magnético y se forman a menudo a través de la absorción de luz. La hipótesis también predice la participación del sentido visual en el sistema sensorial magnético, ya que su brújula magnética depende de la luz. La investigación ha demostrado que una región del cerebro llamada Cluster N, responsable del procesamiento visual, está altamente activa cuando las aves migratorias nocturnas utilizan su brújula magnética (Mourtisen et al., 2005). Si el Cluster N se ve afectado, las aves aún pueden utilizar otros métodos como brújulas pero pierden la capacidad de orientarse con el campo magnético terrestre (Zapka et al., 2009) . Estos experimentos han confirmado que los sensores de la brújula magnética de las aves se encuentran en sus retinas.

La hipótesis propone un sistema sensorial magnético dependiente de la luz, donde la dirección de un campo magnético es percibida por los pares de radicales formados después de la absorción de fotones en los fotopigmentos dentro de la retina. Se sugiere que el criptocromo, una flavoproteína sensible a la luz azul, es el principal magneto-receptor en las aves. Se han descubierto múltiples tipos de criptocromos en los ojos de aves migratorias, y su expresión es mayor durante el comportamiento migratorio. Los criptocromos, presentes en varios organismos, incluyendo humanos, tienen diferentes funciones pero son únicos en su capacidad para formar pares de radicales al absorber luz azul. Estas proteínas consisten en cadenas plegadas de aminoácidos, con una cadena de triptófano actuando como un cable molecular que conecta el flavín adenín dinucleótido (FAD) central a la superficie de la proteína.

Experimentos realizados en 2012 con criptocromos de plantas han demostrado la idoneidad de la molécula como sensor magnético, ajustando finamente sus reacciones con campos magnéticos aplicados.(Maeda, Robinson et al., 2012) . En 2021, finalmente se realizaron mediciones en un criptocromo de un ave migratoria (Xu, Hore, Mouritsen et al., 2021) . El criptocromo elegido, Cry4a, mostró una fuerte unión a FAD, un componente crucial para la formación de pares de radicales y la sensibilidad magnética. Además, se descubrió que los niveles de Cry4a en aves migratorias también eran más altos durante las temporadas migratorias. Los experimentos realizados con la proteína Cry4a de petirrojo purificada revelaron que tanto el tercer como el cuarto triptófano en la cadena exhiben sensibilidad magnética cuando se emparejan con el radical FAD. Se cree que los triptófanos trabajan juntos para una detección magnética eficiente y una señalización bioquímica, lo que potencialmente ayuda en la orientación. La presencia del cuarto triptófano puede mejorar las etapas iniciales de la transducción de señales al cerebro. Se están llevando a cabo más investigaciones para identificar las proteínas que interactúan con Cry4a.

Experimentos realizados por Mouritsen y su equipo demostraron que la exposición a campos de radiofrecuencia débiles interrumpiría la capacidad de percepción magnética de las aves (Engels, Mouritsen et al., 2014) . Estos hallazgos sugieren que un mecanismo de pares de radicales, en lugar de minerales magnéticos, que no deberían haber sido afectados en este experimento, puede ser el mecanismo subyacente de la brújula magnética de las aves.

Si bien los experimentos recientes proporcionan algunas evidencias que respaldan el papel de Cry4a como un potencial magneto-receptor en aves migratorias, aún queda mucho por aprender sobre cómo estas aves perciben el campo magnético de la Tierra. Por ejemplo, ¿cómo interfieren los campos de radiofrecuencia con su percepción? o ¿cómo se forman los pares de radicales dentro de los ojos de las aves?

Light-dependent Radical-Pair Magneto-Reception (Updated in English)

A second proposal, now the dominant hypothesis in the field, aims at demonstrating how the avian magnetic orientation system is light-dependent. In 1978, Klaus Schulten proposed that avian magnetoreception relies on magnetically sensitive chemical transformations. This idea seemed unlikely due to the weak energy of Earth's magnetic field. However, Schulten drew inspiration from the discovery of radical pairs with unique properties that make their chemistry responsive to environmental magnetic stimuli a million times weaker than would normally be thought possible. Since then, researchers have conducted numerous lab studies on radical-pair reactions affected by magnetic fields.

Radical pairs are unique due to the electron's spin. Spin is a vector representing both direction and magnitude, often depicted as ↑ or ↓. Particles with spin act as miniature magnets. Most molecules have paired electrons with opposite spins, canceling out their effects. However, radicals contain an unpaired electron, resulting in a magnetic moment. When two radicals form simultaneously in a chemical reaction, their unpaired electrons can have antiparallel or parallel spins, known as singlet and triplet states. The radical pair’s state will continuously transition between the singlet and triplet state in a quantum dance influenced by internal and external magnetic fields, potentially forming the basis for a magnetic compass sense.

Detailed Explanation: Radical-Pair Cycle in Cryptochrome protein Figure 4. Diagram of Radical-Pair Cycle in Cryptochrome protein as a magneto-receptor based on the Scientific American article by Hore and Moruitsen of 2022 . Figure 4 Cycle Explained: A. Cryptochrome proteins found in bird's retinal cells contain a flavin adenine dinucleotide molecule (FAD) and a tryptophan amino acid (Trp), and they are electrically neutral in the ground state. When exposed to blue light, a photon causes an electron to move from Trp to FAD, creating a radical pair with unpaired electrons spinning in opposite directions (singlet state). B. The protein oscillates between the singlet state and the triplet state, where unpaired electrons spin in the same direction, a million times per second for about a few microseconds, influenced by Earth's magnetic field. C. Both states can undergo chemical reactions leading to a signaling state, involving the addition of a hydrogen ion to FAD and a change in the protein's structure. The signaling state triggers a biochemical cascade, leading to the release of neurotransmitters in the retina and conveying magnetic information to the bird's brain. Cryptochrome eventually returns to the ground state, initiating the process once again. Cryptochrome pigment photocycle: Cryptochrome undergoes a cycle when exposed to light, and oxidative stress might play a role in the effects of magnetic fields. Light absorption transforms the photoactive pigment in cryptochrome from fully oxidized FADox to FADH+ in a two-step process, ultimately returning to the FADox state through re-oxidation. Magnetic fields can impact the speed of these steps, altering the concentration of the FADH+ signaling state through a radical pair mechanism. The presence of oxygen-based reactive radicals (R-Ox•) can also influence the re-oxidation process and, in turn, may be influenced by magnetic fields. Oxidative stress, which increases the production of these reactive radicals, can potentially modify the magnitude of magnetic field effects. Adapted from Ritz et al., 2010

Schulten's compass mechanism hypothesis for birds' magnetoreception explains key behavior observations of birds' compass: Radical pairs are indifferent to magnetic field reversals and often formed through light absorption. The hypothesis also predicts the involvement of the birds' eyes in the magnetic sensory system since their magnetic compass is light-dependent. Research has shown that a brain region called Cluster N, responsible for visual processing, is highly active when night-migrating birds use their magnetic compass (Mourtisen et al., 2005). If Cluster N is impaired, birds can still use other compasses but lose the ability to orient with Earth's magnetic field (Zapka et al., 2009) . These experiments make it clear that the birds' magnetic compass sensors are located in their retinas.

The hypothesis proposes a light-dependent magnetic sensory system, where the direction of a magnetic field is sensed by radical pairs formed after absorbing photons in photopigments within the retina. Cryptochrome, a flavoprotein sensitive to blue light, is suggested as the primary magnetoreceptor in birds. Multiple types of cryptochromes have been discovered in the eyes of migratory birds, and their expression is highest during migratory behavior. Cryptochromes, found in various organisms, including humans, have different functions but are unique in their ability to form radical pairs when absorbing blue light. These proteins consist of folded chains of amino acids, with a tryptophan chain acting as a molecular wire connecting the central flavin adenine dinucleotide (FAD) to the protein's surface.

Experiments in 2012 with plant cryptochromes have demonstrated the suitability of the molecule as a magnetic sensor, fine-tuning their reactions with applied magnetic fields (Maeda, Robinson et al., 2012) . In 2022, measurements were finally made on a cryptochrome from a migratory bird (Xu, Hore, Mouritsen et al., 2021) . The chosen cryptochrome, Cry4a, showed a strong binding to FAD, a crucial component for radical pair formation and magnetic sensitivity. Additionally, the levels of Cry4a in migratory birds were also found to be higher during the migratory seasons. The experiments conducted with purified robin Cry4a protein revealed that both the third and fourth tryptophans in the chain exhibit magnetic sensitivity when paired with the FAD radical. It is believed that the tryptophans work together for efficient magnetic sensing and biochemical signaling, potentially aiding in direction finding. The presence of the fourth tryptophan may enhance the initial stages of signal transduction to the brain. Further research is underway to identify the proteins that interact with Cry4a.

Experiments conducted by Mouritsen and his team showed that the exposure to weak radio-frequency fields would disrupt the bird’s ability for magnetic perception (Engels, Mouritsen et al., 2014) . These findings suggest that a radical-pair mechanism, rather than magnetic minerals, which should not have been affected in this experiment, may indeed be the underlying mechanism for the bird’s magnetic compass.

While recent experiments provide some evidence supporting the role of Cry4a as a potential magnetoreceptor in migratory birds, there is still much to learn about how these birds perceive the Earth's magnetic field. For example, how do radio-frequency fields interfere with their perception or how do radical pairs form within the birds' eyes.

Lagena de Oído interno

Hallazgos sugieren la existencia de un posible tercer magneto-receptor en las aves, ubicado en los órganos de la lagena del oído interno. La lagena, presente en peces, anfibios, reptiles, aves y monotremas (pero no en otros mamíferos), se define como el tercer órgano otolítico. En palomas, la lagena se encuentra en la base de la papila basilar, el equivalente aviar del órgano de Corti, con receptores orientados en un plano sagital (Wu y Dickman 2011) . La lagena es similar a sus estructuras vecinas, el utrículo y el sáculo. Los tres detectan cambios en la inclinación de la cabeza con respecto a la gravedad, el movimiento de traslación y la aceleración lineal mediante la deflexión de las células ciliadas. Para demostrar la importancia de la lagena en la magneto-percepción, las palomas a las que se les había extirpado la lagena o se les había insertado una interferencia magnética en el oído interno mostraron habilidades de navegación comprometidas (Harada 2002) .

Se cree que la detección del campo geomagnético en la lagena, al igual que en el nervio trigémino, también depende de compuestos ferrimagnéticos (Harada 2001) . Se especula que las células ciliadas contienen células ricas en hierro que perciben los cambios en el campo geomagnético. De acuerdo con esta especulación, un estudio reciente (Lauwers 2013) ha detectado estructuras ricas en hierro tanto en las células tipo I como en las células tipo II de la lagena. Esto sugiere a su vez que estas partículas ricas en hierro, bajo la influencia del campo geomagnético, pueden modificar la transducción de los estímulos de entrada al cerebro a través de la deflexión de las células ciliadas, lo que lleva a la apertura o cierre de canales iónicos.

A pesar del hallazgo de posibles células magneto-sensoriales en la lagena interna, aún se desconoce la vía neural activada durante la magneto-percepción. Se ha realizado un estudio con el factor de transcripción c-Fos, un marcador utilizado para resaltar las neuronas activadas a lo largo del patrón de activación generado por un campo magnético. Como era de esperar, se detectó activación en áreas cerebrales conocidas por estar involucradas en la orientación, la memoria espacial y la función de navegación. En apoyo a la teoría aquí discutida, gran parte de estas regiones cerebrales recibieron información de los órganos receptores de la lagena, mientras que la extirpación de la lagena llevó a una reducción en el número de neuronas activas en esas regiones (Wu y Dickman, 2011) .

Problemas de Investigación con los Sistemas Magnéticos

Las dificultades para identificar un órgano magneto-receptivo contribuyen al retraso en la comprensión de cómo se desarrolló el sistema magnético en las aves. Por ello, se sabe muy poco sobre los factores moleculares y genéticos que determinan este tipo de sistema sensorial. El progreso en la comprensión del sentido magnético se ha visto obstaculizado por:

• La disponibilidad de solo un pequeño número de técnicas adecuadas para analizar la respuesta conductual de los animales a los campos magnéticos. Por ejemplo, muchos estudios se realizan en animales anestesiados, lo que plantea debates sobre la influencia de la anestesia en la percepción.
• La dificultad para obtener resultados reproducibles. Después del descubrimiento de células ricas en hierro en el pico superior de las aves, se replicaron muchos datos electrofisiológicos, pero arrojaron resultados diferentes que cuestionaron la validez de la teoría propuesta.
• La dificultad para implementar y llevar a cabo nuevas teorías que puedan ser más poderosas que las utilizadas actualmente.
• La dificultad humana para comprender la percepción magnética de las aves dificulta el desarrollo de métodos nuevos y más eficientes para estudiar la percepción geomagnética aviar.

Redundancia del sistema

Es ampliamente aceptado que la orientación de las aves se basa en el campo geomagnético. Sin embargo, como hemos visto, aún no se ha encontrado una estructura claramente sensible al magnetismo ni una explicación válida sobre cómo el cerebro recibe e interpreta la información del campo magnético. Todas las tres hipótesis discutidas anteriormente son plausibles y están respaldadas por numerosos experimentos conductuales. Sin embargo, para todas ellas todavía existen muchas preguntas abiertas y hallazgos contradictorios.

Teniendo en cuenta toda la evidencia presentada, es difícil escapar a la conclusión de que la magnetopercepción de las aves no se basa en un solo receptor sensorial, sino que se beneficia de la integración de diferentes receptores, presumiblemente uno más prominente que los demás en situaciones específicas.

Se cree que la magnetocepción basada en hierro proporciona datos cuantitativos o de polaridad, como la intensidad del campo magnético, mientras que los receptores de criptocromo detectan información direccional sobre el campo magnético terrestre. También se ha demostrado que la magnetocepción basada en hierro puede controlar el comportamiento direccional cuando se interrumpe el proceso de pares de radicales (Wiltschko 2010) .

Para confirmar esta teoría, un estudio mostró que, bajo luz azul/verde, las aves se orientaban utilizando la detección basada en criptocromo, mientras que cuando se utilizaba luz verde/amarilla, las aves utilizaban principalmente la percepción basada en magnetita (Wiltschko 2013) . Por lo tanto, se puede proponer la idea de una posible redundancia en la percepción sensorial magnética, planteando una nueva pregunta sobre cómo estas dos fuentes de información podrían integrarse en una sola.

Además de la redundancia sensorial, los estudios también han demostrado que la orientación de las aves no se basa exclusivamente en el campo geomagnético, sino que también depende de múltiples señales externas. Se ha especulado una jerarquía que determina el uso de diferentes estrategias de orientación, y se ha mostrado que el sol o los mapas estelares tienen prioridad sobre la magnetocepción. Sin embargo, se cree que la información de cada sistema se procesa e integra para dar una representación más detallada, compleja y precisa del entorno. El hecho de que ninguno de los elementos de esta redundancia pueda mostrarse fácilmente como predominante con respecto a los demás muestra cómo la magnetocepción se puede explicar mejor desde una perspectiva evolutiva. Los sistemas redundantes son menos susceptibles a interferencias externas y pueden superar situaciones en las que un factor importante no se puede utilizar o no está completamente disponible. La convergencia de señales multisensoriales ayuda al cerebro a determinar información precisa sobre la dirección y la ubicación.